Harry Powell, großspuriger Krimineller, bereist die ländliche Gegend Amerikas in der er gute Worte predigt, während er reiche Witwen überfällt und sie ihres Geldes beraubt. Als er im Tal von Ohio wegen Diebstahls verhaftet wird, trifft er im Gefängnis Ben Harper, einen ruinierten Farmer, der auf seine Hinrichtung wartet. Im Schlaf offenbart er Harry bedauerlicherweise, dass er irgendwo eine gestohlene Summe von 10000 Dollar versteckt hat. Sobald er freikommt, versucht Harry, der es nicht geschafft hat mehr Informationen aus Ben vor seiner Hinrichtung herauszubekommen, sie zu finden, indem er sich die Zuneigung seiner Ehefrau Willa und seiner zwei Kinder sichert. Mit der Identität eines Pastors schafft er es schließlich die untröstliche Witwe zu verführen und dann zu heiraten. Durch diese Hochzeit sind die beiden Waisenkinder der gefräßigen Habgier des gefährlichen Übeltäters ausgeliefert…
Heutzutage als Meisterwerk der Filmkunst angesehen, war der 1955 gedrehte Film Die Nacht des Jägers bei seiner Ausstrahlung ein kommerzieller Misserfolg. Außerdem ist dies das einzige und einzigartige Werk des Regisseurs, der berühmte britische Schauspieler Charles Laughton.